В том же году творческие пути Ильинского и Мейерхольда вновь расходятся. На этот раз камнем преткновения в их отношениях становится супруга режиссёра Зинаида Райх, которая, по мнению Ильинского, став примой в театре, намеренно отодвигала его на второй план. Этот разрыв был более бурным, чем предыдущий, — Ильинский не только расстался с режиссёром, но и со столичной публикой — он уехал в Ленинград, где поступил в Академический театр драмы (бывший Александринский); тут же он получает две роли: Гулячкина в «Мандате» Эрдмана и Кристи в «Герое» Синга. В этом же театре работает и жена Ильинского Татьяна, с которой судьба свела его во время работы у Мейерхольда.

К 1926 году имя Ильинского уже широко известно в стране. В основном благодаря киноролям, в которых он играл комических персонажей, как, например, мелкого вора Тапиоку в «Процессе о трёх миллионах» или клерка Гопкинса в «Мисс Менд» (оба фильма снял в 1926 году Я. Протазанов). Об огромной популярности артиста говорят афиши того времени: «Завтра — единственная гастроль знаменитого киноартиста, живого Игоря Ильинского!» или «К нам едет король экрана! Нас посетит закройщик из Торжка, похититель трёх миллионов, личный друг мисс Менд и возлюбленный Аэлиты — Игорь Ильинский!» Однако в эти же годы театральная критика не оставляла камня на камне от игры Ильинского на сцене. Если раньше его творческая всеядность удивляла и поражала критиков, то теперь лишь раздражает. К примеру, когда Ильинский стал активно гастролировать по стране как чтец и эстрадный рассказчик, критика обрушилась на него с упрёками в откровенной халтуре (в одной из газет его гастроли так и назвали — «халтуриадой»), в потворствовании самым невзыскательным вкусам. Однако были и другие мнения. Вот как напишет об этом позднее З. Владимирова: «И всё же театральные странствия Ильинского оказались подлинным университетом актёра. Многие „специальные курсы“ постигались им в предельно сжатые сроки, осваивались на ходу, давая плоды буквально в следующем же спектакле… Ему довелось испытать свои силы в разных жанрах, проникнуться обаянием старой оперетты, побывать в варьете, ощутить природу эстрадной пародии, её „сиюминутность“ и хлёсткость. Пришлось научиться петь куплеты, танцевать канкан с профессиональным блеском, доводить клоунаду до акробатической лёгкости. На театральных путях-дорогах ждали Ильинского встречи с бесчисленными талантами земли русской, актёрами интересными, творчески самобытными, иногда — поразительными умельцами, у которых можно было перенять сценические секреты и тайны…»

В 1927 году Ильинский совершает ещё один «кульбит» — вновь возвращается к Мейерхольду, чтобы начать репетировать Фамусова в «Горе уму». Однако очередное возвращение блудного актёра почти зеркально повторило предыдущие его уходы-приходы. Ильинский мечтал сыграть роль современного героя, но в планах режиссёра этим чаяниям актёра места не было. В итоге в 1928 году режиссёр и актёр вновь рассорились и разлетелись в разные стороны. Однако в 1929 году Мейерхольд, видимо, посчитав, что обошёлся со своим лучшим актёром не слишком любезно, вновь призвал его под свои знамёна, пообещав, что на этот раз современная роль ему обеспечена. И не обманул — Ильинский получил роль Присыпкина в «Клопе» В. Маяковского.

В отличие от сценической деятельности, кинематографическая судьба Ильинского в конце 20-х годов складывается намного успешнее. Здесь что ни фильм — то успех. За период с 1927 по 1930 год Ильинский снялся в четырёх фильмах: «Когда пробуждаются мёртвые», «Поцелуй Мэри Пикфорд» (оба — 1927), «Кукла с миллионами» (1928), «Праздник святого Йоргена» (1930).