О коммунистических взглядах Дж. Кернкросса стало известно нелегальной резидентуре. Именно Блант рекомендовал советскому разведчику-нелегалу А. Дейчу обратить внимание на Дж. Кернк-росса. Уже первые встречи с Кернкроссом убедили Дейча: он имеет дело с близким по идеологии человеком и искренним другом Советского Союза. В середине 30-х годов Кернкросс был привлечен к сотрудничеству с советской разведкой. По рекомендации Дейча Дж. Кернкросс в 1936 году вышел из Коммунистической партии и подал заявление на конкурс для поступления на работу в британский МИД. Он успешно сдал конкурсные экзамены и начал работать в немецком отделе Форин-оффис. Позднее, характеризуя Кернкросса, Дейч писал в донесении в Центр: «“Мольер” (оперативный псевдоним источника) педантичный, дельный и старательный человек. Он скромен и прост… Очень образован… К нашему делу относится ответственно… Дисциплинирован…»

В 1938 году по рекомендации советской разведки, имевшей прочные агентурные позиции в МИД Великобритании, Дж. Кернкросс перешел на работу в Министерство финансов. От него поступала важная информация об экономической политике Великобритании, ее торгово-экономических связях с европейскими странами и США.

В сентябре 1941 года Кернкросс добыл и передал в Центр доклад «Уранового комитета», подготовленный для У. Черчилля. В этом документе говорилось о начале работ по созданию в Великобритании и США атомной бомбы, о ее конструкции и о переносе на территорию США (в Европе уже бушевала Вторая мировая война) центра исследований и производства нового смертоносного оружия. Информация Кернкросса о намерениях этих стран перейти к практическому решению проблем, связанных с изготовлением атомной бомбы, была одной из первых поступивших в Центр. На ее основании руководством советской разведки было принято решение об активизации разведывательной работы на территории США по атомной проблематике, которое в конечном счете было успешно реализовано.

В 1942 году Дж. Кернкросс был переведен на работу в британскую дешифровальную службу в Блетчли-парке для наблюдения за расшифровкой британскими контрразведчиками донесений, направляемых гитлеровцами с использованием шифровальной машины «Энигма». Эти операции британских спецслужб во время войны носили условное название «план “Ультра”». Дж. Кернкросс как знаток немецкого языка был назначен редактором материалов перехвата.

В течение почти трех лет он каждую неделю передавал сотруднику лондонской резидентуры советской внешней разведки материалы дешифровальной службы Британии. В частности, переданные им шифры позывных фашистской авиации, вскрытые британскими спецслужбами, помогли советскому командованию уничтожить накануне сражения на Курской дуге значительную часть германских самолетов непосредственно на аэродромах.

В 1944 году Дж. Кернкросс был переведен в Лондон в штаб-квартиру СИС, где координировал работу британской разведки в Югославии. Поступавшая от него информация освещала планы и намерения Англии и США в этой стране.

После окончания Второй мировой войны Дж. Кернкросс вновь вернулся на работу в Министерство финансов и до 1952 года передавал через А. Бланта секретные документы об экономическом положении Великобритании и ее внешнеэкономической политике.

В 1952 году в связи с угрозой разоблачения и выездом из страны двух членов «кембриджской пятерки» — Д. Маклейна и Г. Берд-жеса — Дж. Кернкросс попал под подозрение британских спецслужб, поскольку поддерживал с ними личные контакты. На допросах он категорически отрицал свою принадлежность к советской агентурной сети, признав, однако, что иногда передавал Г. Берд-жесу некоторые секретные документы, не зная о том, что тот является советским разведчиком.

В том же году Дж. Кернкросс в связи с «делом Маклейна — Берджеса» был вынужден подать в отставку. Он работал преподавателем в Канаде, затем перешел на службу в одно из представительств ООН в Риме.