Результаты лабораторных исследований были проверены на летающих лабораториях "100Л-1" и "100Л-2", созданных на основе самолета "Су-9". Для отработки электродистанционной аналоговой системы управления (ЭДСУ) была использована другая летающая лаборатория — "100ЛДУ", созданная на базе учебно-боевого самолета "Су-7У".

На "Т-4" установили новейшие турбореактивные двигатели "РД-36-41" конструкции Рыбинского моторостроительного бюро Петра Колесова. Все четыре двигателя разместили в общей мотогондоле с одним каналом на каждую пару. Питание их воздухом осуществлялось воздухозаборником смешанного сжатия. На принципиально новых насосных гидротурбинных агрегатах работала и топливная система. Для защиты баков от нагрева впервые была применена система нейтрального газа на жидком азоте, предусмотрены аварийный слив топлива и высокотемпературные подвижные соединения трубопроводов сильфонного типа. Для "Т-4" создали новый сорт термостабильного топлива РГ-1 (нафтил). Управление двигателями осуществлялось электродистанционной системой. Для отработки силовой установки изготовили модель с двигателями "ВД-19" и макет силовой установки с двигателями "79Р". Кроме того, двигатели проходили испытание на специальной летающей лаборатории "Ту-16ЛЛ".

"Т-4" оснастили несколькими комплексами радиоэлектронного оборудования: астроинерциальной системой навигации с индикацией на планшете и многофункциональными пультами управления; прицельным комплексом с радиолокатором переднего обзора; системой разведки, включавшей оптические, инфракрасные, радиотехнические датчики и впервые применявшуюся радиолокационную станцию бокового обзора. Автоматизация управления бортовым оборудованием была столь разветвлена, что позволила ограничить экипаж самолета летчиком и штурманом-оператором. Для отработки всех этих сложнейших систем опять же были построены летающие лаборатории на базе самолетов "Ил-18", "Ту-104Б" и "Ан-12".

Из-за больших скоростей и нагрева конструкции до 300 °C от фонаря для пилотской кабины решили отказаться. Оставили лишь круглый люк вверху, на крышке которого был установлен перископ, — им летчик пользовался при взлете и посадке. На любых других режимах полет проходил вслепую, по показаниям приборов. Впрочем, впоследствии было найдено еще более оригинальное решение — отклоняемый носовой отсек, обеспечивающий открытие лобового стекла при посадке. Необычную систему за внушительные размеры в бюро прозвали "троллейбусом", а чтобы убедить заказчика в целесообразности такого решения, пришлось прибегнуть к авторитету летчиков-испытателей.

Вооружение "Т-4" состояло из двух гиперзвуковых крылатых ракет "Х-45" ("Молния") с дальностью пуска в 1500 км, созданных для уничтожения вражеских авианосных групп и размещаемых на подкрыльевых узлах подвески. Свободнопадающие бомбы были расположены в сбрасываемом подфюзеляжном контейнере. Интегральная бортовая система "Т-4" позволяла получать оперативную информацию об окружающей обстановке и поражать цели, не заходя в зону противовоздушной обороны противника.

В 1967 году вышло Постановление ЦК КПСС и Совета Министров о постройке опытной партии "Т-4" в семи экземплярах: шесть летных и один для наземных статических испытаний. Первый экспериментальный самолет "101" намечалось использовать с целью проверки бортовых систем, определения устойчивости и управляемости на максимальных скоростях.