Тем временем назревали неприятности с индейцами. Когда поселения разрослись вдоль реки Джеймс, индейцам стало ясно, что экспансия европейцев не имеет никаких разумных пределов (и конечно, английским поселенцам никогда не приходило в голову, что присутствие «дикарей» является препятствием для эксплуатации этих земель). Пока был жив Похатан, он сохранял мир; но он умер в 1618 году, и его место занял его брат Опечанкано.

Опечанкано в то время было почти восемьдесят лет, но он затаил обиду на поселенцев, корни которой уходили в то время, когда он попал в плен к Джону Смиту и к нему относились с презрением, как и ко всем людям, которых считали невежественными и дикими варварами. Опечанкано этого не забыл.

Теперь он тщательно планировал наступление, чтобы изгнать поселенцев из Виргинии. Во время неожиданного нападения 22 марта 1622 года было убито 347 европейцев — треть всего населения. Остальным удалось отбить атаку. Привезли еще больше оружия, и поселенцы приступили к мщению, устраивая по три набега в год, во время которых они убивали индейцев и уничтожали их посевы. В 1625 году им удалось застать врасплох селение индейцев и перебить тысячу человек.

После первого нападения индейцев поселенцам больше ничего не грозило. Страдали только индейцы, и в 1636 году Опечанкано был вынужден согласиться на мир на очень невыгодных для индейцев условиях.

Это создало модель истории индейцев, просуществовавшую два с половиной столетия. Сначала происходило постепенное вторжение белых людей. Загнанные индейцы затем наносили ответный удар единственным доступным для них способом — учитывая несовершенство их оружия — внезапной атакой. Такую атаку, которую в наших учебниках истории неизменно называли «резней», отражали с большими потерями. Затем следовала контратака, во время которой безжалостно убивали гораздо большее количество индейцев. Индейцы убивали женщин и детей — это старательно, во всех подробностях, описано в учебниках истории. Белые тоже убивали женщин и детей, но об этом редко упоминалось.

В результате всего этого индейцы слабели, и их оттесняли все дальше после каждого конфликта. В конце концов вся земля перешла в собственность европейских поселенцев и их потомков.

Нападение индейцев в 1622 году предоставило Джеймсу I удобный повод. Он не одобрял того, что Виргинией управляет частная компания, потому что высоко ценил монархическую форму правления и его беспокоили накапливающиеся и растущие претензии английского народа, выражаемые через парламент. Кроме того, Испания постоянно протестовала против самого существования Виргинии, и Джеймс, стремясь к миру, считал, что ему, возможно, придется отозвать поселенцев. Он хотел взять их под свой контроль.

Поэтому ему удалось вырвать Виргинию из-под власти компании. 16 июня 1624 года она перестала быть частной колонией, то есть колонией под управлением частных собственников. Она стала королевской колонией, под прямым управлением короля, которому с этого момента был подотчетен губернатор. Однако Джеймс не попытался положить конец институту Совета бюргеров, поэтому это изменение формы правления оказало мало влияния на внутреннее развитие Виргинии. Фактически бюргеры стали еще более могущественными под властью короля, чем под властью компании.

Колония продолжала расти. Потерю населения в результате нападения Опечанкано в 1622 году быстро восполнил постоянный приток поселенцев, и к 1630 году в Виргинии жили 3000 поселенцев. Плантации и города продолжали вырастать на берегах реки Джеймс, а потом вдоль реки Йорк, которая находилась в шестнадцати километрах к северу от реки Джеймс и текла параллельным курсом в Чесапик.

Весь полуостров между нижним течением рек Джеймс и Йорк был обнесен оградой для защиты от индейцев, и заселенный район был поделен на колонии.

Опечанкано, который по-прежнему правил индейцами и который не сдался окончательно, еще раз попытался остановить экспансию.