Размолвка в Наваррцем у него происходит после убийства Генриха III — Эпернон настаивает на снятии осады с Парижа, переходе нового короля в католичество и решении вопроса миром. То есть он за мирное решение проблемы. Но Беарнец <strikethrough>уже пообещал ополченцам дойти до Львова</strikethrough> настроен на силовую акцию, в которой Эпернон участвовать не собирается.

Тем не менее, безмерно уважая Эпернона, новый король предлагает ему стать губернатором Прованса и адмиралом Флота Леванта, на что герцог соглашается. В это время на юге события разворачивались не менее драматические, нежели на севере. 11 марта 1589 года Марсель объявляет о том, что примыкает к Католической Лиге. Возглавляет Провансальскую Лигу Гаспар де Понтевэ, который прибивает на ворота Марселя большой деревянный крест в знак того, что теперь столица Прованса под защитой <strikethrough>Небесной Сотни</strikethrough> господа Бога, и <strikethrough>Януковича</strikethrough> Наваррца более своим правителем не признает. В ответ на это Эпернон посылает к городу своего брата — Бернара де Ногаре де Ла Валлета с 4000 солдат, но войско нового губернатора отбито.

В 1590-м в Марселе избран на должность главы городского Совета пламенный лигист Шарль де Касо, с 1400 мушкетерами и 400 всадниками он неожиданно нападает на отряд Ла Валлета, в результате Бернар де Ногаре убит, правительственные войска разбежались. Лига объявляет Гаспара де Понтевэ губернатором Прованса, но Эпернон кончено же не сдался. в 1593-м он, навербовав швейцарцев, вторгается в провинцию, и за три месяца прижимает лигистов к ногтю, а 25 июля 1593 года входит в Марсель. 5 января 1594 года парламент Прованса признает Генриха IV королем Франции. 27 февраля 1594 года Эпернон приносит присягу на верность новому королю. 

17 февраля 1596 года испанская эскадра из 12 галер под командованием генуэзского адмирала Карло Дориа захватил лежащие близ Марселя острова Ратонно и Иф (да, да, тот самый). После этого всякая помощь Марселю с моря была отрезана. Член католической Лиги Гизов Шарль де Касо, один из консулов города, возглавлявших городское управление, попытался сдать город испанцам, но измена эта была, однако, своевременно раскрыта. Пьер Либерта, представитель партии «политиков» в городском собрании Марселя, пронзил де Касо мечом, что послужило причиной всеобщей мобилизации в городе и активным приготовлениям к обороне. Народ проволок тело убитого лигиста по канавам и, таким образом, он «проплыл по земле к своим господам». С большим трудом сторонникам Генриха IV удалось удержать контроль над городом, но это оказалось полным сюрпризом для испанцев, которые не рассчитывали на сколь-нибудь сильную оборону Марселя. В результате Дориа через 2 месяца снял блокаду и вернулся в Испанию.

В тот же год блокадам испанского флота так же подверглись Тулуза и Ницца, однако французы смогли не допустить захвата городов противником.

В мае 1596 года Эпернон прибыл в Париж, где был ласково принят королем.

Именно Эпернон был инициатором возвращения во Францию Ордена Иезуитов (напомним, что людская молва сразу после удара Равальяка сделала именно иезуитов главными виновниками убийства короля). Кроме того, когда Равальяк прибывает в Париж, именно д'Эпернон устраивает своего земляка в прислугу к маркизе де Верней, правда проработал он там не долго <strikethrough>серебряные ложечки воровал</strikethrough>.

Именно герцог д'Эпернон, как генерал-полковник инфантерии, после смерти короля по сути обеспечивает воцарение Марии Медичи, оправдывая это тем, что Генрих сам ее короновал 14 мая 1610 года на время его отбытия в армию.

Этим самым д'Эпернон нарушает волю короля, в завещании которого прямо сказано — власть в случае его смерти передается Регентскому Совету, в который входят 12 человек, включая Марию Медичи, д'Эпернона, Сюлли, Монбазона.