Предварительные проработки "космического маневрирующего аппарата повторного взлета" (так можно перевести одно из его многочисленных названий: "SMV", "Space Maneuver Vehicle") велись на "Боинге" еще до заключения контракта, и концепция демонстратора к тому времени уже была сформирована. Планировалось, что беспилотный аппарат "SMV" будет запускаться внутри грузового отсека корабля системы "Space Shuttle" или на одноразовых носителях. Он мог бы оставаться на орбите до трех недель, а потом возвращаться в атмосферу и совершать горизонтальную автоматическую посадку на полосу обычного аэродрома.

Согласно первоначальным планам, осенью 2001 года предполагалось провести на авиабазе Эдвардс сбросы прототипа с самолета-носителя "В-52", а уже с 2002 года начать космические полеты. Однако после начала работ произошла смена заказчика. Истинные причины этого неизвестны: то ли военные по своей инициативе забрали проект у гражданских, то ли гражданские потеряли интерес к нему из-за сокращения финансирования. Факт остается фактом: 13 сентября 2004 года функции заказчика были официально переданы Управлению перспективных оборонных разработок (Defense Advanced Research Projects Agency, DARPA), которое считается одним из самых таинственных подразделений Министерства обороны США.

С того времени все основные аспекты программы создания "Х-37", начиная техническими деталями и заканчивая общими объемами финансирования, оказались полностью засекреченными. При этом выросший объем работ привел к существенному увеличению стоимости и сроков реализации проекта. Вариант, создававшийся под руководством НАСА, получил обозначение "Х-37А". Пентагон присвоил ему свой индекс, и теперь аппарат называется "Х-37В".

В 2006 году проект вновь сменил хозяина, но уже в рамках военного ведомства. Новым владельцем программы стало Управление быстрого реагирования (Rapid Capabilities Office) ВВС США. Для летных испытаний военные решили построить два экземпляра "Х-37В", о чем объявили 17 ноября. Тогда же было заявлено, что программа направлена на "снижение риска, проведение экспериментов, а также разработку концепции оперативного применения технологий многоразового космического аппарата в поддержку долгосрочных целей в области освоения космического пространства".

Первым шагом на пути к орбитальным полетам должны были стать атмосферные сбросы полноразмерного аппарата "ALTV" ("Approach and Landing Test Vehicle") для испытаний захода на посадку и приземления. В сентябре 2004 года стало известно, что на начальном этапе он будет сбрасываться с высотного самолета "White Knight" ("Белый рыцарь"). И действительно, такие полеты вскоре начались.

Седьмого апреля 2006 года прототип "Х-37В" совершил свой первый свободный планирующий полет. Во время посадки случилась досадная авария: "ALTV" съехал с полосы и получил повреждения. После ремонта провели еще несколько испытаний, одно из которых оказалось полностью успешным.

Довольно долго решался вопрос носителя. Запуск на шаттле после катастрофы корабля "Columbia" был исключен. В результате выбрали ракету "Atlas V" ("Атлас-5"), диаметр головного обтекателя которой превышал размах крыла "Х-37В".