Несмотря на секретность, особенности компоновки "демонстратора технологий" были опубликованы в прессе еще до первого космического полета. Как можно судить из этих материалов, "Х-37В" построен по нормальной самолетной схеме с V-образным хвостовым оперением. Начальная масса аппарата — 4990 кг. Длина составляет 8,92 м, а высота на стоянке с выпущенным шасси — 2,9 м. В хвостовой части размещен маршевый двигатель "AR2-3", а также группа двигателей реактивной системы управления. Первоначально предполагалось, что объединенная двигательная установка будет работать на концентрированной перекиси водорода и авиационном керосине. Однако, по некоторым данным, сейчас компоненты заменили более традиционными азотным тетраоксидом и гидразином, что позволило увеличить срок пребывания аппарата на орбите до 270 суток.

Перед двигателем находится цилиндрический бак окислителя. Далее, в середине фюзеляжа, расположен негерметичный грузовой отсек, закрытый двустворчатым люком. В отсеке может устанавливаться спецоборудование массой от 300 до 500 кг или, например, два небольших спутника. В носовой части размещаются вторая группа двигателей и блок управления с перспективной системой наведения. Для посадки на аэродром "Х-37В" оснащен трехопорным убирающимся шасси с носовым колесом.

Система электроснабжения состоит из складной панели солнечной батареи и литий-ионных буферных аккумуляторов. Она считается более подходящей для длительного космического полета, нежели кислородно-водородные топливные элементы шаттла.

Секретность, окружающая проект, привела к спекуляциям на тему боевого назначения аппарата. Пентагон категорически опроверг любые версии на этот счет, но, как часто бывает, чем громче звучат опровержения, тем больше сомнений в их искренности. В некоторых средствах массовой информации появились материалы о том, что США создают новую систему космических вооружений, способную наносить внезапные удары по наземным целям или уничтожать спутники противника. Более сдержанные в своих фантазиях эксперты отмечают, что "Х-37В" кроме проведения экспериментов в космосе может использоваться для ремонта и возвращения на Землю поврежденных спутников.

Первый запуск мини-шаттла "Х-37В" состоялся 22 апреля 2010 года со стартовой площадки SLC-41 космодрома Канаверал — точно по заранее определенному графику. Через 19 минут после запуска было объявлено, что выведение прошло штатно. Полет продолжался 225 суток — абсолютный рекорд для крылатых воздушно-космических аппаратов многоразового использования. Сообщество независимых наблюдателей отследило как минимум пять маневров "Х-37В": в первый раз с подъемом орбиты, в остальных случаях со снижением.

При посадке, проведенной 3 декабря 2010 года, у мини-шаттла лопнуло колесо левой основной стойки шасси, но это не помешало нормальному завершению пробега, поскольку камер в колесе было несколько. После остановки к аппарату приблизился наземный персонал в костюмах химзащиты. Осмотр выявил ряд моментов, неприятных для конструкторов. Во-первых, теплозащита имела явные "проплешины" (обесцвеченные пятна), что свидетельствует об окислении покрытия. Во-вторых, на ее поверхности обнаружились семь повреждений, причиненных, по официальной версии, космическим мусором.

Второй аппарат "Х-37В" отправился в космос 5 марта 2011 года и пробыл на орбите 468 суток (до 16 июня 2012 года), побив предыдущий рекорд. Еще перед стартом разработчики пояснили, что новый запуск поможет научным специалистам ВВС лучше "оценить и понять летные характеристики "Х-37В"". Однако независимые эксперты считают, что на самом деле программа второго полета была нацелена на куда более широкий спектр задач.