Обе ракеты имели сходные конструктивные схемы. Они были двухступенчатыми. И на «Бурю», и на «Буран» предполагалось устанавливать сверхзвуковые прямоточные воздушно-реактивные двигатели конструкции ОКБ-670 Михаила Бондарюка. Жидкостные двигатели стартовой ступени «Бурана» делало ОКБ-456 Валентина Глушко, а для «Бури» — КБ химического машиностроения под руководством Алексея Исаева.

Главным конструктором крылатой ракеты «Буря» Лавочкин назначил Наума Чернякова (позднее он стал главным конструктором самолета «Т-4» в ОКБ Павла Сухого).

Эскизное проектирование «Бури» завершили уже к сентябрю 1955 году. Однако в сентябре 1956 вес боевого заряда, под который проектировалась ракета, был увеличен с 2100 до 2350 кг, что повлекло за собой изменения в конструкции и соответственно сказалось на сроках сдачи аппарата. Вес крылатой ракеты при этом значительно увеличился: стартовый вес достиг 95 т, вес маршевой ступени — 33 т.

Стартовала «Буря» вертикально с лафета затем, в соответствии с заданной программой, проходила разгонный участок траектории, на котором управлялась газовыми рулями. Затем они сбрасывались и управление переключалось на воздушные рули. После разгона, когда скорость полета достигала нужного значения, воздушно-реактивный двигатель выходил на режим полной тяги и на высоте 17,5 км производилась расцепка ускорителей с маршевой ступенью. После этого полет корректировался с помощью системы астрокоррекции типа «Земля».

«Буря» летела с постоянной скоростью выше трех звуковых, на дальность в 8000 км. При подходе к цели ракета должна была совершить противозенитный маневр, поднявшись на высоту 25 км и оттуда резко спикировав на цель. На этом режиме происходило сбрасывание головного конуса с боезарядом.

Техническая документация для «Бури» была подготовлена в 1957 году, и вскоре началось производство опытного экземпляра. Параллельно с ним на заводе № 1 в Куйбышеве была запущена серия ракет для проведения летных испытаний. Всего изготовили 19 ракет, и все они были использованы.

При огромной скорости движения в стратосфере происходит нагрев поверхностей планера до температуры свыше 200 °C, что исключает возможность применения привычного дюралюминии в конструкция фюзеляжа и крыла. Поэтому на крылатых ракетах впервые нашел применение новый для советского ракетостроения материал — титан. Этот металл, способный сохранять высокие механические свойства при значительных температурах, оказался незаменим в условиях длительного полета на больших скоростях.

Во время работы над «Бурей» в ОКБ-301 впервые в Советском Союзе была разработана и внедрена технология сварки титана, а также некоторые виды механической обработки этого материала.

Летно-конструкторские испытания ракеты «Буря» начались 31 июля 1957 года на полигоне Капустин Яр. Удалось включить стартовый двигатель, но ракета так и осталась на пусковом столе — один из ускорителей не вышел на режим номинальной тяги и автоматика заблокировала команду «старт».

Первый пуск с наземной наводимой по азимуту стартовой установки (восьмиосная железнодорожная платформа, установленная на поворотной конструкции) состоялся 1 сентября 1957 года. При старте «Буря» оторвалась от пускового устройства, двигатели ускорителей сработали нормально, но из-за неполадок сработали реле системы управления и дали ложную команду на отделение газовых рулей ускорителей. Это, естественно, привело к потере управления ракеты, и она, совершив кувырок, взорвалась вблизи от стартовой позицией.

Во втором пуске ракета взорвалась в полете на 31-й секунде, в третьем — на 63-й секунде и в четвертом — на 81 секунде полета.

Только 22 мая 1958 года в пятом пуске успешно прошла расцепка ступеней ракеты и был запушен маршевый воздушно-реактивный двигатель.