Узнав из газет, что бывший артист Юрий Тарич приступает к съемкам фильма «Морока», Пырьев пришел к нему на квартиру и предложил свои услуги бесплатного помощника. Тарич согласился, хотя сомневался в способностях нового помощника – ведь тот никогда не работал в кинематографе. Но Пырьев с первых же дней зарекомендовал себя с самой лучшей стороны, взвалив на свои плечи чуть ли не все проблемы. Он отыскивал типажи для массовок, подправлял декорации, носил штатив киноаппарата, нанимал рабочих, подклеивал бороды актерам и даже бегал за хлебом в булочную во время обеденных перерывов. Короче, очень скоро группа уже не мыслила своего существования без Пырьева. А поскольку Тарич везде и всюду рассказывал, какой у него замечательный помощник, другие режиссеры тоже стали охотиться за ним. Так Пырьев впервые заявил о себе в киношном мире.

Между тем чуть позже из помощников Пырьев переквалифицировался в сценариста. И опять ему сопутствовала удача – почти все его сценарии брались в производство. Правда, он хотел снимать их сам, но его до режиссуры пока не допускали.

Тогда же Пырьев влюбился. Его пассией стала популярная киноактриса Ада Войцик, которая прославилась ролью Марютки в фильме Я. Протазанова «Сорок первый». Однако, когда Пырьев стал настойчиво звать актрису замуж за себя, та отказалась, поскольку идти за ассистента ей не хотелось. Но уже скоро Пырьев стал режиссером.

Случилось это на исходе 1927 года, когда руководство московской фабрики «Совкино» назначило Пырьева режиссером на картину «Сплетня». Вскоре после этого Пырьев и Войцик поженились. В этом браке у них родился сын Эрик.

В течение нескольких лет Пырьев снимал фильмы, набивая руку как режиссер. Снимал он разные фильмы: сатирические комедии («Посторонняя женщина», «Государственный чиновник»), политические драмы («Конвейер смерти», «Партийный билет»). Во время съемок последней в жизнь Пырьева вошла другая женщина – 27-летняя актриса МХАТа Марина Ладынина. Стоит отметить, что на тот момент Ладынина тоже была замужем, но чувство к Пырьеву оказалось настолько сильным, что она бросилась в этот роман как в омут. В 1936 году, когда Пырьев предложил Ладыниной главную роль в комедии «Богатая невеста», актриса усиленно готовилась к роли в «Трех сестрах» во МХАТе. Но желание находиться рядом с этим человеком было столь велико, что она согласилась бросить театр и связать свою жизнь с кино. Вскоре режиссер и актриса поженились.

Фильм «Богатая невеста», вышедший на экраны страны в 1938 году, имел у зрителей огромный успех. Однако мало кто знает, что, прежде чем картина появилась на экранах, вокруг нее разгорелся нешуточный скандал. Дело в том, что фильм снимался на Украине, под Каневом, на базе «Украинфильма» (на дворе было лето 1937 года). Наряду с московскими артистами в нем снимались и местные. И вот в разгар съемок руководители киностудии внезапно усмотрели в отснятом материале «националистический уклон». Якобы «москали» открыто издеваются над украинским языком. В результате в двух центральных украинских газетах – «Коммунист» и «Пролетарская правда» – появились статьи на украинском («Шкидливый фильм») и русском («Вредный фильм») языках. После этого все обслуживавшие картину организации (банк, МТС, нефтебаза) перестали сотрудничать с участниками съемок, даже часть украинских артистов покинула площадку. Фильм оказался на грани срыва.

И все же Пырьеву при этих обстоятельствах удалось доснять картину и спешно отбыть в Москву.